Het werk is gebaseerd op de legende van de beroemde XIII eeuwse minnesinger. Heinrich von Ofterdingen. Het externe event canvas is slechts de noodzakelijke materiële omslag om het diepe innerlijke proces van de vorming van de dichter weer te geven en om Henry's levensideaal te begrijpen, allegorisch afgebeeld door Novalis onder het mom van een 'blauwe bloem'. De belangrijkste semantische lading wordt gedragen door Henry's dromen, gelijkenissen, verhalen en mythen die hem worden verteld.
De roman bestaat uit twee delen. De eerste, voltooid, heet "Wachten". De twintigjarige Heinrich, een leerling van een aalmoezenier, droomt dat hij door een donker bos dwaalt, naar de bergen gaat en een blauwe bloem vindt in een onbeschrijfelijke schoonheid. De blauwe bloem staat met andere woorden symbool voor Duitse romantische poëzie - pure poëzie en perfect leven. Hij kan zijn droom niet tot het einde toe waarnemen, omdat zijn moeder zijn kamer binnenkomt en hem wakker maakt.
Even later verlaat Henry Turijn, het huis van zijn vader, en gaat samen met zijn moeder naar Augsburg, naar haar vaderland. Ze reizen vergezeld door kooplieden, ook op weg naar Zuid-Duitsland. Henry, die voorbestemd is om een groot dichter te worden, luistert met schroom naar de verhalen van zijn medereizigers over dichters en over hun macht over de zielen van alle levende wezens. Kooplieden laten hem kennis maken met twee legendes. Een van hen vertelt hoe ooit een roemruchte dichter en zanger in de oudheid met de dood werd bedreigd door toedoen van de eigenaren van het schip, gretig naar zijn schatten, waarop hij over zee voer. Zijn liedjes schokten de zeedieren echter zo erg dat ze zijn leven redden en de schatten die hem zijn ontnomen, terugkeerden. In een andere legende hebben we het over het hof van de verlichte, betuttelende poëzie van de koning en zijn dochter, die ooit het huis van haar ouders verlieten en zich een heel jaar lang voor haar vader verborgen, samen met een geliefde in het bos. Een jaar later nam haar geliefde, met haar liederen en luitspelen, zo veel bezit van het hart van haar vader dat hij hen zowel vergeving schonk als hen en zijn pasgeboren kleinzoon omhelsde.
Enkele dagen later stoppen reizigers bij het kasteel van een oude krijger en worden getuigen van de voorbereidingen voor een nieuwe kruistocht. In zijn bezittingen ontmoet Henry een jonge gevangene Zuleima uit het Oosten. Ze kwijnt weg van haar geboorteland en rouwt om haar sombere lot.
Henry verlaat het kasteel en stopt al snel met zijn metgezellen in het uitlopersdorp, waar hij een oude mijnwerker ontmoet. Hij vertelt hen over zijn leven, over metalen en mineralen verborgen in de ingewanden van de aarde. Onder zijn leiding bezoeken ze een hele galerij van grotten in de bergen, waar ze de overblijfselen van prehistorische dieren vinden en kennismaken met de kluizenaar von Hohenzolern, die, na een glorieus en vol militaire exploits van de jeugd, zich terugtrok van mensen om uit te rusten, het innerlijke leven van zijn ziel te leren kennen en geschiedenis te studeren. De kluizenaar laat hun zijn boeken zien. In een ervan ziet Henry de grot zelf en naast hem - een kluizenaar en een oude man, maar ze zijn allemaal gekleed in ongebruikelijke kleding en inscripties zijn gemaakt in een taal die voor hem onbegrijpelijk is. Langzamerhand vindt hij op andere pagina's een oriëntaalse vrouw, zijn ouders en vele andere mensen die hij kent.
Na kennis te hebben gemaakt met enkele geheimen van de geschiedenis en de ingewanden van de aarde tijdens zijn reizen door het land, arriveert Heinrich von Ofterdingen uiteindelijk in Augsburg, bij zijn grootvader, de oude Schwaning. In het huis van zijn grootvader ontmoette Heinrich de dichter Klingsor, een majestueuze man wiens beeld hij al in het boek van de kluizenaar had gezien, en zijn dochter Matilda. Tussen jonge mensen begint op het eerste gezicht de liefde, en al snel worden ze de bruid en bruidegom.
Klingsor leidt de spirituele rijping van de jonge Heinrich. Hij praat met hem over poëzie, over zijn innerlijke wereld en over het meest doelmatige en natuurlijke 'gebruik' van zijn spirituele krachten. Hij moedigt hem aan om zijn geest te ontwikkelen en de wetten van de gebeurtenissen in de wereld en de 'essentie' van elk bedrijf, elk fenomeen te begrijpen, zodat zijn ziel uiteindelijk attent en kalm wordt. Het is ook nodig dat de ziel oprecht is, en de oprechte ziel is als licht, het is zo indringend, krachtig en onzichtbaar als licht.
Henry vertelt Klingsor over zijn reis en al zijn spraak, structuur en beeldmateriaal getuigen dat de jongeman werd geboren om een dichter te zijn.
Volgens Klingsor is poëzie niet ongebruikelijk, het is 'de belangrijkste eigenschap van de menselijke geest'. 'S Avonds tijdens het feest vertelt Klingsor, op verzoek van Heinrich, de gasten een symbolisch verhaal over de overwinning van poëzie op rationaliteit en haar andere vijanden. Dit verhaal loopt vooruit op wat in het tweede deel van de roman zou worden besproken. Het verhaal gaat over het koninkrijk van Arcturus en de mooie Frey, zijn dochter, Eros en zijn melkzus Fable, evenals hun meter Sofia.
Het tweede deel van de roman (Novalis had geen tijd om het af te maken) heet "Accomplishment". Het begint met het feit dat Henry, in de gedaante van een zwerver, in een staat van onverschillige wanhoop waarin hij na de dood van Matilda viel, door de bergen dwaalt. Augsburg ligt onder hem uitgestrekt, in de verte schijnt een spiegel van een verschrikkelijke mysterieuze stroom. Daarnaast lijkt hij een monnik te zien knielen voor een eikenboom. Het lijkt hem dat dit een oude hofpredikant is. Hij komt echter dichterbij en realiseert zich dat voor hem alleen een klif is, waarover een boom buigt. Plots begint de boom te trillen, begint de steen doof te rinkelen en klinkt er onder de grond vreugdevol gezang. Er klinkt een stem uit de boom die Henry vraagt om luit te spelen en een liedje te zingen, en belooft dat er dan een meisje zal verschijnen dat hij mee moet nemen en zichzelf niet mag loslaten. Henry herkent in hem de stem van Matilda. In het gebladerte van een boom verschijnt een visioen van zijn geliefde voor hem, die hem liefdevol aankijkt met een glimlach. Als het visioen verdwijnt, gaan alle lijden en zorgen uit zijn hart. Er blijft niets anders over dan stille loomheid en verdriet. De pijn van verlies en een gevoel van leegte gaan over. Henry begint te zingen en merkt niet hoe het meisje naar hem toe komt en hem meeneemt. Ze stelt hem voor aan een oude man, wiens naam is Sylvester, hij is een dokter, maar het lijkt Henry dat er een oude mijnwerker voor hem staat.
Het blijkt dat de oude man lang geleden werd bezocht door de vader van Henry, waarin Sylvester de verdiensten van een beeldhouwer zag en hem kennis liet maken met het kostbare erfgoed van de antieke wereld. Maar zijn vader gehoorzaamde niet aan de roep van zijn ware aard en de omringende realiteit was te diep in hem geworteld. Hij werd gewoon een bekwame vakman.
De oude man wil dat Henry terugkeert naar zijn geboorteplaats. Henry zegt echter dat hij zijn thuisland beter kent wanneer hij naar verschillende landen reist, en in het algemeen verschillen mensen die veel reizen van anderen in een meer ontwikkelde geest en andere verbazingwekkende eigenschappen en capaciteiten. Ze praten over het belang van de prevalentie van één enkele macht, de macht van het geweten over alle dingen; de oorzaak van het kwaad, die volgens de oude man geworteld is in algemene zwakte; over de interpenetratie en de enkele "essentie" van alle werelden en gevoelens in het universum.
Novalis had geen tijd om dit tweede deel, waarin hij de essentie van poëzie wilde uitdrukken, te voltooien. Hij had niet eens de tijd om zijn idee te formaliseren dat alles in de wereld: natuur, geschiedenis, oorlog, het dagelijks leven - alles verandert in poëzie, omdat het de geest is die alles wat in de natuur bestaat bezielt. In het tweede deel moest Henry de wereld om hem heen beter leren kennen. Hij zou naar Italië gaan, deelnemen aan vijandelijkheden, aan het hof van de keizer, de zoon van Frederik II ontmoeten en zijn goede vriend worden, Griekenland bezoeken, een reis naar het oosten maken, helemaal naar Jeruzalem, dan terugkeren naar Thüringen en deelnemen aan Klingsor in beroemd poëtisch toernooi. De voortzetting van de roman was om te veranderen in een mythologisch en symbolisch verhaal waarin alles: dieren, planten en stenen - moesten praten en magische transformaties moesten ondergaan. Matilda, al na haar dood, onder het mom van verschillende vrouwen, moest Heinrich vaak ontmoeten, die uiteindelijk de 'blauwe bloem' uit haar slaap moest halen.